PLOS PATHOGENS | 密歇根州立大学何胜阳团队系统解读植物界的微生物群落稳态！
定义植物中的“核心”微生物群
| 过去十年，许多研究了植物中的微生物群组成。在植物中发现了各种各样的微生物，总体细菌组成在门水平（phylum）上近似保守。在已经调查过的开花植物中，地上组织（叶际）与以变形菌门、放线菌门、拟杆菌门和厚壁菌门为主的细菌组合有关。与散壤相比，这些细菌门在地下组织（根际）中也很丰富。这些菌门也主导了非维管植物，例如地草和苔藓，这表明整个植物谱系中存在核心微生物群可能的保守性。应该指出的是，到目前为止，大多数微生物群调查都集中在与植物相关的微生物群落的细菌成分上（[**Nature | 重磅！Jeff Dangl团队揭示微生物组中的单一细菌属维持根的生长**](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247485213&idx=1&sn=9e99a56f18fa79a536ba9dee5df2b722&chksm=90af943ea7d81d2860c4f0f22b8f6249271aaa86a159f5cca23ba9c07dfc7bd48ab567d16314&scene=21#wechat_redirect)）。由于真菌、病毒和原生动物在植物上或植物内部也常见，因此未来需要做出更多努力来系统地定义整个植物类群中的真菌、病毒和原生动物微生物群成员。另外，生物地理学在确定植物选择其微生物群成员的微生物库中起着重要作用。由于不同的微生物类群可能会为植物宿主提供功能上冗余的性状，因此在不同植物中（尤其是在较低的分类学水平上）检测到不同的分类群可能不一定表示功能上不同的微生物群，这是一个未来需要进行严格研究的重要主题。 |
无论植物中是否存在功能上保守的核心微生物组，越来越多的证据表明微生物群的稳态可能与宿主过程密切相关，进而与植物健康密切相关。真核生物中的微生物菌群稳态可能在空间和时间上都是动态的。在这篇文章中，科研人员使用微生态平衡（eubiosis）来描述微生物群的平衡状态，这种状态是在最佳的、无胁迫的条件下维持宿主健康的必要条件。单个植物的微生态平衡状态不是静态的，而是在植物的整个生命周期中都是动态的。例如，健康植物的微生物群可以根据一年中的时间或发育阶段在时间上变化。胁迫或其他扰动可能会导致微生物群发生变化，从而可能扰乱微生态平衡。破坏微生物菌群的微生态平衡可能与对宿主健康的负面影响相关，在这种情况下通常被称为菌群失调（dysbiosis）。然而，偏离微生态平衡并不总是有害的，并且可以帮助植物应对各种形式的胁迫。下面，科研人员集中讨论微生物群稳态与植物健康和适应力之间的相互作用。
微生物群的平衡状态向菌群失调转变
在人类中，菌群失调与炎症性肠病、糖尿病、过敏和其他健康问题等疾病有关，并且常常伴随着多样性较低的微生物群落和代谢功能的改变。然而，”菌群失调”一词在哺乳动物文献中的广泛使用受到了审查，特别是其不一致的定义和模糊性，因为往往不能区分它是一种特定疾病的原因还是结果。最近的一项研究显示，菌群失调是造成植物组织损伤的原因之一。几个拟南芥免疫受损的突变体被发现具有增加数量和改变组成的叶际微生物群，并在高湿度下显示出叶组织损伤。香农多样性指数和厚壁菌门的相对丰度明显降低，而变形菌门则在这些突变体植物的叶片内富集，与人类炎症性肠病中发生的菌群失调的某些方面具有跨领域的相似性。重要的是，细菌群落移植实验表明，将菌群失调的叶片细菌群落应用于其他健康植物会导致组织损伤，表明在这种情况下，菌群失调是对宿主健康产生负面影响的原因。
在昆虫和病原体侵袭期间，也观察到了与组织损伤相关的微生物群的变化，这往往会损害宿主的免疫反应。例如，采叶蝇对苦菜植物的食草行为导致叶际微生物群的重大转变，导致受损叶片上的细菌丰度增加。发现假单胞菌属（属于变形杆菌）的生长在很大程度上解释了微生物群丰度的增加。另一项研究发现，真菌病原体Zymoseptoria tritici抑制了易感小麦栽培品种的免疫反应，导致真菌感染部位附近的叶片微生物群的细菌成员增加。这些例子共同暗示，病原体感染期间的免疫抑制与微生物群组成的转变有关，类似于在免疫受损的植物突变体中观察到的情况。这可能是一个广泛适用的原则。事实上，许多植物物种在受到生物攻击时都描述了微生物群的变化，包括柑橘的柑橘绿化、水稻的寄生线虫Meloidogyne graminicola感染、甘蔗的黄冠综合征和大白菜的原生动物Plasmodiophora brassicae。然而，在这些情况下，还不知道观察到的微生物群的变化是否对病害中的组织损伤有因果关系。
微生物群的平衡转变有利于植物的抗逆性
| 胁迫引起的微生态平衡状态的偏离并不总是与植物生长的降低有关。已经描述了微生物群的变化，在胁迫条件下对植物生长产生积极影响[**Current Opinion in Plant Biology | 德国马普所综述微生物组-根-茎-环境与植物胁迫的关联！*](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247488472&idx=1&sn=232375a3c29f2e9ca8513598b9449317&chksm=90af80fba7d809ede514fb22208e8b901caa442faf9280d7ac8f0c853922ea1b5d47733b2ab3&scene=21#wechat_redirect)。在生物胁迫的情况下，真菌病原体Fusarium graminearum被证明可以诱导大麦植物的根际微生物群发生变化，包括明显地招募富含抗真菌特性的细菌分类群。在拟南芥中，用卵菌Hyaloperonospora arabidopsidis*感染叶片，导致特定根际细菌的富集，这些细菌能够诱发对霜霉病的系统性抗性。食草昆虫也可以引起植物微生物群的变化。例如，蚜虫和粉虱对辣椒植物地上部分组织的取食导致了根际微生物群的重组，并增强了对地下细菌病原体的抗逆性。 |
| 非生物胁迫也可以诱发微生物群的转变（[**ISME | 中国农业大学研究揭示盐诱导招募特异根部细菌群落增强植物对盐胁迫的适应性！**](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247489633&idx=1&sn=1b925133dbc8e0b2a16c1a92209decc4&chksm=90af8b42a7d80254a1ff3fe14c65dcc15cb92efefac2faf77a4e6198b214f039d97f22dc97de&scene=21#wechat_redirect)）。例如，干旱胁迫会诱发不同植物宿主的地下群落的大规模重组。这种转变通常与根部的放线菌相对于根际的富集有关。干旱条件下特定菌株的富集与植物根系生物量的增加相关，这可能有助于提高抗旱能力。与菌群失调的情况一样，在许多情况下，菌群变化过程中的因果关系仍然不是那么清楚。虽然微生物群组成的变化有时与对植物健康的积极影响有关，但在大多数情况下仍然需要证明因果关系。 |
调节微生物群稳态的植物因素
| 如果适当的微生物群平衡对植物健康至关重要，那么人们会期望植物已经进化出机制来防止损害健康的菌群失调，并在胁迫条件下允许促进健康的菌群变化。事实上，最近的研究已经开始确定参与介导植物中微生物组平衡的宿主因素（图1）。虽然已经确定植物防御激素水杨酸（SA）和茉莉酸（JA）在限制植物中毒性病原体的生长方面发挥了重要作用，但越来越明显的是，它们在介导共生微生物群成员的平衡方面也发挥着关键作用（[**The Plant Journal | 激素作为植物微生物群落组装的中间环节！**](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247486676&idx=1&sn=2794a1034b3426de288c2f1db7aa8868&chksm=90af9ff7a7d816e12f27bb65f2f81498b067dcb6c9b8881df1160b4e1a1eefc566c767363466&scene=21#wechat_redirect)）。拟南芥突变体的SA介导的免疫反应水平升高，其叶片内生微生物群的细菌多样性减少，而JA介导的免疫反应缺乏的突变体，其叶附生微生物群的细菌多样性增加。通过应用甲基-JA激活JA途径也改变了根际微生物群的组成，进一步暗示了JA途径在调节植物中微生物群平衡中的作用。一项涉及多种激素突变体的研究发现，防御激素SA是建立正常的根际微生物群所必需的，并且SA介导的根际微生物群的调节可能发生在家族水平上，而不是只影响少数高度丰富的菌株。除了SA和JA，与野生型植物相比，乙烯信号缺陷的拟南芥ein2突变体拥有不同的叶际微生物群落。然而，在这些防御激素突变体中观察到的微生物群的改变是否对植物的适应性产生因果关系，无论是积极的还是消极的，都有待于确定，这是未来研究的一个非常有趣的领域。 |
除了防御激素，最近的研究已经开始显示模式触发免疫（PTI）在调节植物中微生物群平衡方面的关键作用。PTI是植物免疫的一种主要形式，由植物识别模式识别受体（PRRs）的共同微生物模式启动。一个缺乏3个PRRs/核心受体（分别识别细菌鞭毛蛋白、延伸因子Tu和肽聚糖）和一个囊泡交通调节器MIN7蛋白的拟南芥四重突变体，在叶内生微生物群的数量和组成上显示出一种不正常的变化。在一个拟南芥突变体中发现了类似的叶内生微生物群的改变，该突变体携带一个膜攻击复合体/穿孔蛋白域CAD1的S205F突变。植物免疫参与调节微生物群平衡的某些方面说明了与哺乳动物-微生物群相互作用的概念平行，因为PRR基因突变（如NOD2）已被证明与人类的菌群失调有关，MACPF蛋白家族的成员，如人类的C9和穿孔蛋白，已被证明参与哺乳动物的先天和适应性免疫。
| 除了与防御有关的植物过程，物理屏障和叶面结构，如植物细胞壁和毛状体，可能在影响微生物群的平衡方面发挥作用，这是基于一项全基因组关联研究，该研究对196个在田间生长的拟南芥品种及其相关的细菌和真菌群落进行研究。此外，具有改变的角质层形成的拟南芥突变体拥有改变的附生叶际细菌群落。最近的一项研究进一步证实了物理结构在促进微生物群稳态中的作用。在这里，控制根部内皮扩散屏障功能的基因有缺陷的拟南芥突变体，拥有成分改变的根际菌群（[**Science重磅 | 北卡教堂山分校和诺丁汉大学研究揭示微生物改变植物根系通透性！**](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247486768&idx=1&sn=310d3c4f5173eea5896eb6c2be55d3d6&chksm=90af9e13a7d81705bbafd4de4e95de484f4bf4d991c9c84b117e356507f3332f9563ed2a74ad&scene=21#wechat_redirect)）。 |
| 最后，参与植物养分反应的途径也在微生物群的平衡中起作用。例如，在铁和磷的限制条件下，植物可以诱导分泌香豆素，除了帮助植物吸收养分外，还具有选择性的抗菌活性，可以塑造根部微生物群（[**Cell Host & Microbe | 重磅！Schulze-Lefert团队揭示根系分泌香豆素与微生物互作改善植物铁营养！*](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247485316&idx=1&sn=94d1514219d925382b37870a30ecc143&chksm=90af94a7a7d81db1109cc5e2bcded1b5bbaa233ba0fab620da9e012506cbcdc8daf914e44656&scene=21#wechat_redirect)）。例如，拟南芥在铁限制条件下，以依赖MYB72转录因子和β-葡糖苷酶BGLU42的方式，分泌铁转运香豆素莨菪碱，以应对有益细菌。研究发现，莨菪碱对真菌病原体Fusarium oxysporum和Verticilliumdahlia*具有很高的抗菌活性，而许多有益的根瘤菌是耐受的。此外，发现几个拟南芥突变体在调节磷酸盐饥饿反应（PSR）和植物组织中的无机磷酸盐可用性方面存在缺陷，其根部内生微生物群落与野生型植物相比有明显差异。 |
未来展望
| 在这篇综述中，科研人员强调了环境和宿主对植物中微生物群平衡的影响的几个例子，这在未来十年内可能成为密切关注的主题。然而，目前的理解是相当有限的，在大多数情况下，因果关系尚未得到解决。进一步的进展将可能取决于两个关键领域的进展。首先，需要应用多种方法来超越微生物群的分类知识，以深入了解微生物群转变的功能影响，因为在微生物群转变过程中可能会选择性状而不是分类。诸如宏基因组学、宏转录组学或代谢组学等方法的应用可以告知特定微生物群的功能含义（[Microbiome | 加州大学伯克利分校综述全息组学技术，用于破译植物-微生物组的相互作用！](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247488769&idx=1&sn=a800fd476eee50351b6d18c9b421533f&chksm=90af8622a7d80f3484b61fa78699e30bce3d86036276ce0919ea1d56a7dc5247dc2bb14d1bec&scene=21#wechat_redirect)）。此外，通过直接量化、DNA掺入或对宿主DNA进行归一化等方式，纳入定量分类分析，可以帮助确定生态上相关的微生物群落之间的细微差异，这些差异在目前的研究中可能并不明显。 |
| 第二，现在是时候更清楚地定义植物中的微生态平衡、菌群失调和微生物群变化的分类学和功能特征，也许更重要的是，解决观察到的微生物群变化和植物适应性之间的因果关系。虽然鸟枪宏基因组学等方法可以使研究人员产生与微生物组功能有关的假设，但科研人员预计在该领域的未来研究中会越来越多地使用合理设计的合成微生物群落和创新的无菌植物生长系统（深度解读：如何操控植物微生物组改善农业？[**Nature Reviews Microbiology | 专家点评：作物微生物组与可持续农业](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247485647&idx=1&sn=0990206f8d8c01fca27541ad9758f9a2&chksm=90af9beca7d812fa34c5e70a57927fe3caabda36ed9baa8e91235fd663ff525acc8b4225a1a0&scene=21#wechat_redirect)；[Trends in Biotechnology | 微生物组工程：可持续农业中的植物微生物合成生物学**](http://mp.weixin.qq.com/s?__biz=MzA5NjUxOTc1Ng==&mid=2247484377&idx=1&sn=598333373597d32bf0d71293e42a4c55&chksm=90af90faa7d819ecfa35100f705f23594992f9ee101d93ee050c32a2e19aa56e38647ac09061&scene=21#wechat_redirect)）。事实上，这种情况已经在发生，可以期待在未来几年取得重大进展，以便更好地了解植物中的微生物群稳态是如何被控制的。对微生物群稳态的广泛了解应该为开发创新的植物和/或基于微生物群的解决方案提供重要的知识基础，以在全球范围内改善收获前和收获后的植物健康和生产力。 |
参考文献
PTI相关
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- Song Y, Wilson AJ, Zhang X-C, Thoms D, Sohrabi R, Song S, et al. Loss of a plant receptor kinase recruits beneficial rhizosphere-associated Pseudomonas. BioRxiv [Preprint]. 2020; [posted 2020 Nov 02; cited 2020 Dec 27].
- Ma K-W, Niu Y, Jia Y, Ordon J, Copeland C, Emonet A, et al. Coordination of microbe-host homeostasis via a crosstalk with plant innate immunity. Research Square [Preprint]. 2020; [posted 2020 Sep 10; cited 2020 Dec 27].
- Teixeira PJPL, Colaianni NR, Law TF, et al. Specific modulation of the root immune system by a community of commensal bacteria. Proc Natl Acad Sci U S A. 2021;118(16):e2100678118. doi:10.1073/pnas.2100678118